Jak, le grand aux oreilles pointues, a été capturé et jeté dans la prison d'Abriville. Vous, dans la peau de Daxter, êtes libre mais démuni, avec pour seule compagnie la promesse de libérer votre ami. Deux ans plus tard, vous dégotez un job dans une entreprise de désinsectisation qui va, d'une pierre deux coups, vous donner la confiance et peut être les moyens de venir en aide à votre ami.
La recrudescence des insectes ne vous laisse pas une minute de répit. Les clients se multiplient et vous sillonnez Abriville jusque dans ses moindres recoins : hôtel de luxe, mine à ciel ouvert, port, réseau ferré, pour ne citer qu'eux.
Si vous débutez avec une vulgaire tapette à mouche électrifiée, comme seule et unique arme, très rapidement le matériel de Daxter s'étoffe, et notamment son arsenal. Ça tombe plutôt bien, car les ennemis autant que leurs habitations deviennent de plus en plus hostiles. Véhicules, pompe insecticide avec option lance-flamme et ultrasons, ne seront jamais de trop.
Entre deux clients, si Daxter va se coucher avec un tableau de chasse suffisant, ses rêves se transforment en parodies de films telles que Matrix ou le Seigneur des Anneaux, sous forme de minijeux.
